感觉和交流:非人类灵长类动物
简介
了解非人类灵长类动物如何感知世界和它们之间的交流，对于在实验室环境中提供高标准的住房、饲养和护理至关重要。在这里，我们总结了实验室中常用的非人类灵长类动物的感觉能力，强调了重要的交流模式，并确定了这些对设计和改进实验、住房和饲养系统和丰富策略的影响。
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愿景
视力和双眼视力
对于大多数非人类灵长类动物来说，视觉是主要的感觉方式。猴子、类人猿和人类都有很高的视敏度(分辨间隔很近的视觉刺激的能力)。行为测试表明，猕猴和松鼠猴的最大敏锐度约为40至53摄氏度/度，人类为50至77摄氏度/度。具有重叠视野的前视眼睛提供了出色的双目视觉，这些能力使非人类灵长类动物能够在复杂的3D森林环境中发现潜在的捕食者或有害情况，并在树和树枝之间快速移动时判断深度和距离。它们还使捕捉快速移动的昆虫猎物或操纵植物材料所需的精确手眼协调成为可能。
视觉刺激
非人类灵长类动物对视觉刺激反应强烈，并付出相当大的努力来获取周围环境的视觉信息。他们表现出对特定事物的高度关注。实验室的住房和饲养应考虑到这一点。
- 只要可能，住着非人类灵长类动物的房间应该设置窗户，因为这些可以提供视觉刺激，也是自然光线的来源(图1)。光线强度很重要，因为它与活动呈正相关，并影响普通绒猴的繁殖力(繁殖率)。
- 门和通道也应该有窗户，这样动物就可以看到谁要进入房间，什么时候进入，这可以防止它们被意外出现的工作人员吓到。
- 镜子可以用来让非人类灵长类动物观察其他区域的活动，比如相邻的走廊，从而扩大动物的视觉环境——动物可以控制可调节的镜子，让它们选择看什么(图2)。
- 在动物被关在笼子里的地方，不应使用两层笼子，这样所有的动物都有同样的机会获得视觉刺激和工作人员的互动、光线的数量和质量，以及退回到高处的能力。
- 各种形式的运动，如电视、视频图像或视频游戏，都可以作为非人类灵长类动物的视觉刺激。然而，请注意，电视和视频显示器是为人类设计的，由于非人类灵长类动物在视觉处理方面不同，如视力、色彩视觉和临界闪烁融合阈值，其他灵长类动物可能感知视频图像不同。
彩色视觉
大多数非人类灵长类动物都有出色的色觉。这对于选择食物、探测捕食者以及与同类交流都很重要。例如，成年雄性和雌性恒河猴在交配季节面部和肛门生殖器的皮肤会在荷尔蒙的调节下变红。实验表明，与电脑操控的苍白男性面孔相比，女性更喜欢红色的面孔。有人提出，男性的肤色可能提供了男性品质的线索。
类人猿和东半球的猴子，如猕猴，具有全色觉(三色视觉)，与大多数人类相似。然而，大多数新世界猴子，如狨猴和绢毛猴，具有多态色觉——在这些灵长类动物中，一些雌性和所有雄性的视觉与“色盲”人类相似(二色性)(图3)。
- 彩色视觉刺激(例如照片、幻灯片和计算机化的图像)在涉及新大陆猴子的行为和认知研究中应谨慎使用(31)——三色视者看到的黄色、棕色、绿色和红色可能都与二色视者相似。
- 同样，当选择正强化训练的目标时，颜色不应该作为一个线索，因为对猴子的眼睛来说，颜色可能不像人眼那样容易被控制。
夜视
脊椎动物的视锥光感受器负责分辨颜色的能力，只有在明亮的光线下才能有效地发挥作用。因此，白天活动的脊椎动物，包括非人类的灵长类动物，在夜晚的黑暗中或多或少是看不见颜色的。当杆状光感受器允许它们在低光强度下(例如微弱的月光)看东西时，颜色的区别就减弱了。
- 为提高夜间视力和防止动物被惊吓，应在由亮转暗(即黎明和黄昏)期间提供低亮度照明。这也将有助于防止当“开关”照明(即没有黎明/黄昏控制)关闭时，动物被捕捉到“中途跳跃”时可能发生的严重伤害。夜间应保持完全的黑暗，因为当光照使动物疲劳时，继续活动就会发生。
视觉信号
视觉信号是非人类灵长类动物行为的重要组成部分，可以单独使用，也可以与发声、气味或触摸结合使用。从动物的皮毛颜色到个体之间的距离，在决定行为反应方面都起着重要作用。例如，许多东半球物种的雌性，包括猕猴、狒狒和黑猩猩，通过改变肛周“性”皮肤的大小、形状、肿胀度以及通常的颜色来发出感知和接受性行为的信号(图4)。性肿胀的原因还没有完全被理解，但它们可能是雌性发出其接受性和生育能力信号的一种机制，通过这种机制来激发雄性的竞争，并确保她们为后代找到一个优质的父亲。当女性接近排卵期时，性肿胀的大小会增加，当卵子释放时达到顶峰，她是最具生育能力的。雌性猕猴也通过接近、跟随和主动接近雄性猕猴来表达性兴趣。据一些研究人员称，绢毛猴和绒猴的求偶行为包括快速弹舌，这种行为在排卵期更频繁。唇枪舌剑也会出现在激烈的交锋中。狨猴群体内和群体间的争斗经常涉及“举起尾巴”的行为模式(图5)。
东半球灵长类动物使用多种多样的面部表情以及手势、运动展示和身体姿势。在猕猴身上，大多数视觉信号似乎都围绕着支配和服从的问题。例如，张开嘴的手势是一种威胁，而咂嘴是一种顺从或问候的手势。露出犬齿的看似不经意的哈欠是紧张或威胁的信号(“看我的牙齿”)。张着嘴笑是焦虑或恐惧的表现，也是一种缓解紧张的方式，而瞪着眼睛则是一种威胁的姿态(图6和图7)。
与旧大陆的猴子相比，新世界的猴子传统上被认为视觉信号发育不良，没有形成旧大陆猴子所见的精致面部表情。事实上，它们确实有丰富的视觉信号，但由于它们的体积小，这些信号可能不太容易被识别(图8)。
有些信号对所有非人类灵长类动物都是共同的，例如:脊椎勃起。毛的直立使个体看起来比实际更大，用于攻击性互动，可以表示警报和恐惧(图9)。
- 视觉信号是人类最容易识别的信号，可以提供关于动物的情绪和身体状态(福利)的信息，以及他/她在应对某种情况或社会互动时的预期行动和能力。所有接触非人灵长类动物的工作人员都应接受识别和理解视觉信号的培训。
- 视觉信号也可以用来确定个体动物之间的关系，这在创建和监测社会群体时很有用。
- 当群居非人类灵长类动物或安排单笼动物时，工作人员需要意识到视觉信号的重要性——允许同体动物的视觉刺激，但提供一些临时的视觉隔离手段(例如屏幕)以保护隐私，并允许动物在社交活动中有一定的控制权。
非人类灵长类动物可以通过观察自己的同类或其他物种(包括人类)进行社交学习。
- 行为科学家在设计学习模式和训练计划时应该意识到这一点——例如，允许动物成为观察者，而训练其他动物可能使它们随后得到更快的训练。
非人类灵长类动物不仅会对同类的面部表情、手势和身体姿势做出反应，还会对人类的面部表情、手势和身体姿势做出反应，甚至对人类衣着的细微变化也会做出反应。员工应该:
- 要意识到它们的行为对非人类灵长类动物的潜在负面影响，并相应地调整它们的行为(例如，避免直接的目光接触，因为这可能被动物视为威胁的姿态)。
- 参与向动物传递积极信息的活动，同时避免消极信息——例如，使用物种特有的附属信号，结合食物供应，已被报道可以减少猕猴的异常行为。
气味
嗅觉的敏感性
新世界和旧世界的灵长类物种都有很发达的嗅觉敏感度，对某些物质的嗅觉灵敏度与老鼠或狗的相当或超过。在圈养环境中，嗅觉刺激对非人类灵长类动物的重要性经常被忽视——许多物种可能从提供丰富的物品或具有各种不同气味的食物中受益(例如卷尾猴喜欢用大蒜球等有气味的物体摩擦身体)。
嗅觉交流
一些非人类灵长类物种的证据表明，嗅觉参与了社会行为，如等级的建立和维持、领土的捍卫、性伴侣的识别、群体成员的识别和生殖状况的交流。
对于新大陆猴和原猴来说，通过嗅觉手段进行交流尤为重要，它们中的许多拥有产生气味的皮肤腺体，并表现出明显的标记行为(图10)。例如，在松鼠猴中，用尿洗手、揉鼻和打喷嚏、揉背和肛门生殖器检查似乎都与嗅觉交流有关。
偏好测试表明，绒猴和绢毛猴的气味标记中包含各种各样的信息，包括物种、亚种、性别、个性、社会地位、荷尔蒙状态和排卵时间。标记似乎有几个功能，包括抑制从属雌性的繁殖，宣传个人“品质”(吸引配偶)，使雄性做好准备，协助分娩和照顾新生儿，以及捍卫领土。气味在沉积后的三天内都是有效的。
- 应提供能让绒猴和绢毛猴标记其所处环境的物品(例如木栖木和梯子)。
- 由于它们在调节生殖生理和调节社会互动方面的作用，在清洁这些物种的圈养环境时，熟悉的气味不能完全被清除是很重要的。交替清洗和卫生围栏和浓缩装置将有助于保留气味，并通过减少过度刺激的气味标记对动物的心理健康有有益的影响。
- 据报道，在普通绒猴中，气味标记行为在受到压力后会增加，因此，在这种物种中，气味标记行为可能是一种有用的非侵入性行为，与运动和自我挠痒一样。
味道
味觉是非人类灵长类动物有效选择食物的最重要的感官之一，许多灵长类动物的饮食是多样化的(例如，猕猴一年可以吃掉超过100种或更多的植物)。一般来说，它们对甜糖表现出积极的反应(以最大限度地摄入有益物质)，对苦植物化合物如生物碱和单宁表现出回避反应(以最大限度地摄入最有可能有毒的物质)。物种对碳水化合物的反应有差异。
尽管大多数非人类灵长类动物的天然食物的盐浓度低于味觉阈值，但它们对盐很敏感，人们发现它们能区分低至1毫米(蜘蛛猴)、20毫米(马尾猕猴)、50毫米(橄榄狒狒)和200毫米(松鼠猴)的氯化钠浓度。对人类的检测阈值约为6-15毫米。
除了四种传统的味觉品质(苦、甜、酸和咸)，对猕猴的电生理学研究也表明，神经元对负责鲜味(咸味)的谷氨酸和产生涩味的单宁酸有反应，单宁酸对树栖灵长类动物具有生物学上的重要性。
- 考虑到大多数灵长类动物高度发达的嗅觉和味觉以及通吃性，提供各种美味的食物类型和口味可能对它们的心理健康有益。
- 在提供味觉多样性时，需要考虑属和种的偏好。
听力
听觉敏感度和声音定位
到目前为止，所有经过测试的非人类灵长类动物都能听到125赫兹以下的频率，这意味着它们与大多数哺乳动物一样，拥有相对良好的低频听力。东半球猴子的低频敏感度与人类相似，但它们的听觉比人类高大约一个八度。与旧大陆的猴子和人类相比，新大陆的猴子和原猴的听觉进一步向更高的频率转移——这可能是因为在声音定位(检测声音的方向)方面，高频率对小物种比对大物种更有用。猕猴和松鼠猴的最小听觉角度约为5度o这与猫、猪和负鼠等其他哺乳动物大致相似。
超声波
在60分贝声压级下，人类的最高听觉频率约为20千赫，而普通绒猴的最高听觉频率约为30千赫，松鼠猴、恒河猴和长尾猕猴的最高听觉频率约为42千赫。超过人类听觉标称上限的频率称为“超声波”。
- 实验室声音在超声波频率下的影响(例如来自滴水龙头、手推车车轮和电脑显示器等来源)可能是一个福利问题。因此，任何噪声水平的分析都应该包括超声频率，这是很重要的。
听觉刺激和噪音
自然的声音和音乐已经被用作非人类灵长类动物的听觉刺激，显然可以在减少异常行为和减少觉醒方面产生有益的效果。当动物对听觉刺激有一定的控制力时，听觉刺激显然是最有益的。
在某些情况下，听觉刺激可能是令人厌恶的，并转化为噪音。据报道，大的或意想不到的噪音会导致非人灵长类动物的异常行为和生理影响。
- 对于大多数品种，满意的声音水平将与建议给工作人员的相同。
- 宁静的背景声，如音乐或广播节目，可以用来屏蔽突然的噪音，但不应永久提供，应保持在人类对话的水平，并且在短时间内应仅超过65 dBA。
- 产生噪音的设备应放置在尽可能远离动物的地方。动力软管噪音很大，很多非人类灵长类动物都讨厌它，所以应该尽可能地干洗，在使用动力软管之前，动物应该转移到一个单独的区域。
- 非人类灵长类动物的围栏通常是用金属建造的，这是嘈杂的——木材、层压板和玻璃等材料已经成功地用于提供一个更安静的环境。
不
对于大多数非人类灵长类物种来说，发声是一种重要的交流方式，尤其是在视觉接触被排除的地方(如茂密的森林环境)。不同物种之间的发声库是相对不同的，由一系列广泛的声音信号组成，可以通过它们的频率、强度、光谱组成和持续时间来定义。灵长类动物发出的声音的例子包括绒猴和绢毛猴的尖锐的、像鸟一样的呼呼声、唧唧声和唧唧声，以及猕猴的咕噜声、吠声、咕咕声、壁虎声和尖叫。各种非人类灵长类动物的发声，包括棉顶绢毛猴和恒河猴，都可以在网上听到灵长类动物信息网的网站。
通过现场回放实验和心理物理学方法，动物行为学家开始了解灵长类动物是如何感知它们物种特有的发声的。例如，在恒河猴身上进行的实地实验测试了雌性恒河猴用“coo”的声音区分亲族和非亲族的能力。根据头部朝向声源的反应的潜伏期和持续时间，雌性对其亲族的咕咕声的反应比对非亲族或远亲亲族的反应更快、更持久。棉顶绢毛猴、普通绒猴和松鼠猴，比如恒河猴，只能通过叫声的声音线索来识别个体。事实上，在非人类灵长类动物中，声音结构的差异不仅编码了不同的呼叫类别，而且还潜在地编码了有关个体、物种、性别和群体身份、动机状态、体型和生殖状态的信息。
在非人类灵长类动物中，发声的一些功能是吸引群体成员的注意，并在群体成员中保持一定的意识水平。例如，许多物种的婴儿在与照顾者分离后会发出隔离叫声(例如狨猴中的隔离phee，松鼠猴中的隔离peep)。呼叫反映了婴儿的情绪状态，吸引照顾者并诱导他们找回呼叫者。动物也可以发出非声音，比如敲笼子的声音，来表达它们的情绪。
学习似乎在呼叫的使用和理解中起着作用。例如，长尾猴和美洲狒狒在大约6个月大的时候就会对警报和长途接触呼叫做出适当的反应，从而对其进行正确的分类。
- 动物护理人员可以使用非人类灵长类动物发出的声音和非声音来帮助评估它们的福利。
- 非人类灵长类动物可以很容易地区分安静、平静和响亮、有力的人类音调和词语，这对训练很有用。
触摸
和其他脊椎动物一样，非人类灵长类动物对触摸、热、冷、压和疼痛等感觉有反应。它们根据这些感觉做出行为选择，例如，狨猴更喜欢使用木制和塑料的窝盒，而不是金属的，这可能与舒适和温度有关，它们会通过摩擦身体来回应柔软的材料(如羊毛)。
- 在户外的围场中，触觉受到环境因素的刺激，如阳光、雨水和风。在室内围护结构中，构成笼子的材料和放置在笼子里的物品(例如木制家具、软材料、浏览、玩具和食物)以及特定物可以提供触觉刺激。注意狨猴和绢毛猴有爪状的被毛，需要有纹理的基质，它们可以抓住(例如木头和网格)。
- 狨猴喜欢沐浴在温暖的阳光下——在不可能包括户外跑步或窗户的地方，可以在室内提供额外的热量/照明(例如热灯)。
有几种猕猴擅长游泳，喜欢接触水。在哪里游泳池(图11)，这些动物表现出很高的操纵水面的动机，沉浸自己，潜水，游泳和玩耍(包括水下)，即使在没有水下食物奖励(如葡萄干，坚果，香蕉片)。
- 可以考虑为猕猴提供游泳池作为感官上的丰富，并定期保持新鲜感。这种富集技术的优点是，它基于自然的行为倾向，鼓励玩耍而不是以食物为导向的富集，提供锻炼，保持动物和它们的场地清洁，并有助于在炎热的天气调节体温。
手灵巧度
猴子、猿类和人类的手指和手高度敏感和灵巧，可以精确、精细和多样化地操作物体。据观察，东半球的猴子和类人猿会触诊水果，如无花果，可能是为了测试果实是否成熟。
- 对全食物的操纵可能是非人类灵长类动物的进食技能的重要组成部分。为了增加觅食时间并提供感官刺激，在进食前提供动物必须加工的食物(如完整的水果、带壳的坚果等)。
一些非人类灵长类动物，如卷尾猴和鞍背绢毛猴，是精采觅食者，用它们的手获取隐藏在树洞、腐烂的木头、白蚁巢、棕榈叶底部、凤梨叶和树皮下的食物(如昆虫和小型脊椎动物)。一些灵长类动物(如卷尾猴、猕猴和黑猩猩)在野生和圈养环境中也使用工具获取食物，这需要良好的感官和运动控制。
- 各种模拟采食行为的觅食装置，或需要操纵移动部件的操纵装置，都可以在市场上买到，或可以在室内廉价而容易地制造。这些可用于为动物提供触觉刺激，并要求它们为食物工作，但它们的使用应受到监控，以确保动物从中受益。
- 在寻找散落的食物时，木屑或稻草之类的地板基材会提供触觉刺激。
同物的触觉接触
触觉接触对灵长类动物非常重要，尤其是在生命的早期。许多物种以接触的方式休息(挤在一起)，这可能是一种保持群体社会凝聚力和减少热量损失的方法。这种行为可能与婴儿时期的愉悦感有关，因为灵长类婴儿会依附在母亲身上(图12)。
- 如果非人类灵长类动物不能被永久地集中安置，应该允许它们与同类进行触觉接触(例如通过梳理栏)。
- 对于那些尚未充分适应和适应人类的非人类灵长类动物，尤其是像绒猴和绢毛猴这样的猎物，与工作人员的触觉和社交接触可能会让它们感到厌恶。应注意确保在动物的早期生活中充分重视这些学习过程，因为工作人员与动物之间的积极互动可改善动物的健康和福利，并提高动物应对压力的能力(图13和14)。
梳理
梳理毛发是非人类灵长类动物社会中一种重要的从属行为，反映了个体动物和任何群体的心理健康状况。非人类灵长类动物每天花20%的时间从事这种活动。梳理关系在帮助动物应对群体生活的压力方面非常有价值，而个体动物在面对其他时间需求时，会付出巨大努力来维持这些关系。例如，当食物短缺，动物被迫花更长的时间觅食时，狒狒会牺牲休息时间，以完成梳理毛发的任务。
- 圈养的非人类灵长类动物的栖息地必须设计得有利于梳理毛发和挤在一起，为此要提供合适的居住空间，有相容的社会伙伴，并有足够数量的休息表面供动物同时使用。宽阔平坦的表面是绢毛猴和其他灵长类动物的首选梳理场所。
- 可以为单独居住的动物提供羊毛梳理/觅食板，以解决它们进行社交梳理的动机(图15)——这些已被发现可以显著减少猕猴的异常行为，如拔毛。
- 对于已经很好地适应了人类的动物，工作人员的梳理可以作为正强化训练中基于食物的奖励的替代方案。
梳理毛发有助于缓解由于社会群体内部竞争而产生的压力。这一点很重要，因为高水平的压力会降低女性的生育能力。梳理毛发在清除毛发上的寄生虫和碎屑方面也发挥着重要的实用作用。在某些物种(如猕猴)中，梳理毛发被用作安抚的姿态，让个体相信动物没有攻击意图。据报道，在猕猴中，地位高的个体从地位低的个体那里得到的梳理次数更多、持续时间更长，反之亦然。在野外和圈养中，雄性绒猴为雌性绒猴梳理毛发的次数明显多于雌性绒猴。
- 梳理的方向可以用来确定一群猕猴的等级和个体之间的关系，这对动物管理是有用的。
- 仪容整洁方式的改变(例如，自我仪容整洁的减少导致外套蓬乱，或对同类仪容整洁的关注增加导致脱发)可能预示着福利问题。员工应意识到这一点，如有疑问，应向专家咨询。